Meski begitu, dia secara perlahan mampu menunjukkan performa terbaiknya. Terbukti, dia tampil sebagai runner-up sebanyak 6 kali dan 8 kali menang balapan di gelaran Moto3 2014.
Miller kemudian dipercaya naik kelas langsung ke MotoGP dengan memperkuat tim satelit Honda, LCR Honda bersama Cal Crutchlow pada musim MotoGP 2015.
Pada musim perdananya, dia hanya mampu finis di urutan ke-19 dan mengemas 17 poin. Miller bersama tim satelit Honda tersebut selama tiga musim.
Kemenangan perdananya dalam ajang MotoGP terjadi di Sirkuit Assen pada 26 Juni 2016. Miller sukses memberikan dua catatan sejarah. Sosoknya pun dinobatkan sebagai pembalap asal Australia yang memenangkan MotoGP selepas terakhir tahun 2012 oleh Casey Stoner.
Pada 2018 dia bergabung dengan tim satelit Ducati. Merasakan selama tiga musim dengan Pramac Racing. Karena performanya terus menanjak, Miller pun mendapat kesempatan membela tim pabrikan Ducati di musim 2021.
Tahun 2022, Miller mengawali musim dengan tidak terlalu baik. Dia finis di urutan terakhir di GP Qatar 6 Maret 2022. Di GP Mandalika Indonesia, Miller sempat podium di urutan ke-4. Namun saat di Argentina, dia hanya finis di urutan 14 karena sempat mendapatkan penalti.
Itulah profil biodata Jack Miller. Aksinya di MotoGP kerap menjadi perhatian karena mampu menyulitkan kompetitornya.