Watkins memulai keriernya di akademi Exeter City. Dia akhirnya diangkat ke tim senior pada 2014 dan bermain di League Two atau kompetisi kasta keempat Inggris.
Dia juga sempat dipinjamkan ke Weston-super-Mare yang kala itu bermain di kasta keenam sepak bola Inggris. Bakatnya dicium Brentford yang merekrutnya pada 2017.
Watkins akhirnya bermain di Divisi Championship atau kasta kedua Inggris bersama Brentord. Selama tiga musim di sana, penyerang 28 tahun itu mencetak 45 gol dari 132 pertandingan.
Statistik apik membuat Aston Villa merekrutnya pada 2020. Di sini Watkins akhirnya merasakan atmosfer Premier League.
Kini dia merupakan salah satu striker andalan Aston Villa. Musim lalu Watkins mengemas 19 gol dari 37 pertandingan Liga Inggris.