Karir militer Djamin Ginting meningkat karena diangkat sebagai Komandan Resimen II Sumatera Timur. Pasukannya turut serta dalam operasi penumpasan pasukan pemberontak Tentara Islam Indonesia (TII) Grakan Darul Islam (DI) yang dipimpin Teungku Daud Beureu’eh yang berpusat di Aceh.
Dia juga memimpin penumpasan pasukan Organisasi Pertahanan Desa (OPD) yang dipengaruhi komunis. Ratusan pasukannya terlibat sehingga ditangkap termasuk sejumlah perwiranya Letkol Wahab Makmur, Kapten RT Ginting, dan Lettu Gindo Bangko.
Panglima Angkatan Darat kemudian mengangkat Djamin Ginting sebagai Kepala Staf Tentara Teritorium I Bukit Barisan (TT01 BB) yang berpusat di Medan. Ia mendampingi Panglima TT-I BB Kolonel Moludin Simbolon.
Setelah Pemilu 1955, banyak panglima teritorium yang menentang kebijakan pemerintah pusat. Mereka tergabung dalam Pemerintahan Revolusioner Republik Indonesia (PRRI) di Sumatera dan Pemerintahan Rakyat Semesta (Permesta) di Sulawesi. Panglima TT-I BB Kolonel Moludin Simbolon berpihak pada PRRI yang berpusat di Bukit Tinggi, sementara Djamin Ginting berpihak kepada pemerintah pusat di Jakarta.
Keberpihakan Djamin kepada pemerintah pusat menghancurkan kekuatan militer PRRI di Sumatera Utara. Pemerintah pusat mengangkatnya sebagai Panglima TT-I BB menggantikan Kolonel Moludin Simbolon. Pada 28 Juni 1962, ia pindah dari Medan ke Jakarta karena diangkat menjadi Asisten II Menteri Panglima Angkatan Darat Jenderal Ahmad Yani. Tugasnya saat itu adalah menyiapkan pasukan Angkatan Darat untuk merebut Irian Barat.