Medinsky pernah menjabat wakil Ketua Majelis Rendah Duma, ketua Persatuan Penulis Rusia, dan ketua Masyarakat Sejarah Militer Rusia.
Portofolio lainnya, Medinsky menjabat sebagai menteri kebudayaan pada periode 2012-2020. Selama menjabat dia menerapkan kebijakan kontrol ketat pemerintah atas narasi budaya karena meyakini budaya harus melayani tujuan patriotik.
Medinsky juga dikenal sebagai penulis yang produktif, menghasilkan beberapa buku yang mempromosikan nasionalisme Rusia serta menantang narasi Barat tentang masa lalu Rusia.
Namun perjalanan kariernya tidak mulus. Gagasan-gagasannya soal Rusia dan sejarah kerap bertentangan dengan para senior.
Pada 2017, Medinsky menghadapi skandal akademis besar terkait disertasi doktoral berjudul "Masalah Objektivitas dalam Penggambaran Sejarah Rusia pada Paruh abad ke-15 hingga ke-17". Desertasi itu dikritik oleh beberapa sejarawan dengan menyebutnya tidak ilmiah dan banyak kesalahan.